Beribu-ribu tahun yang lalu, naga purba Bahamut mendatangkan malapetaka ke atas tanah Mistarcia, sebuah dunia di mana kedua-dua tuhan dan syaitan tinggal di kalangan manusia. Bekerjasama untuk menghalang kemusnahan dunia, dewa-dewa saingan hampir tidak berjaya menutup Bahamut, bersetuju untuk membahagikan kunci antara mereka supaya naga itu akan kekal dipenjarakan selama-lamanya.
Dengan dunia yang selamat daripada kemusnahan Bahamut, ia adalah perniagaan seperti biasa untuk pemburu hadiah seperti Favaro Leone. Menjalani gaya hidup yang santai dan mementingkan diri sendiri, Favaro yang amoral meneruskan kerjanya sambil melarikan diri dari pemburu anugerah Kaisar Lidfard, seorang lelaki soleh yang bersumpah membalas dendam terhadap Favaro. Bagaimanapun, kehidupan Favaro yang riang dilemparkan ke dalam huru-hara apabila dia bertemu dengan Amira, seorang wanita misteri yang memegang separuh daripada kunci keamanan dunia yang rapuh.
Shingeki no Bahamut: Genesis mengisahkan tentang sekumpulan pahlawan yang tidak mungkin terperangkap di tengah-tengah pertembungan epik antara tuhan dan syaitan, terpaksa mengukir jalan mereka sendiri dalam menghadapi ribut yang akan berlaku.
